Voor de piloot zaten de motoren in de weg als deze naar de zijkant en naar onderen wilde kijken, het waren grote dode hoeken. Maar het zicht naar voren was uitmuntend. Het voetenstuur lag dicht tegen de korte neus, en op één of andere manier voelde je gewoon dat dit vliegtuig lekker in de hand lag, het hing mooi in de lucht. Toch was het toestel min of meer uit nood geboren.

Tegen het einde van de jaren dertig van de vorige eeuw, bleek de RAF niet te beschikken over een meermotorig jachtvliegtuig dat over langere afstanden kon opereren. De Duitsers waren veel verder met hun strategische aanvalsjager, de Bf 110. Dankzij de inventiviteit van de Bristol Aeroplane Company, onder leiding van L.G. Frise, werd een snelle oplossing gevonden. In 1938 werd een jachtvariant van de Beaufort verkenner/torpedo-bommenwerper ingepast in de specificatie F.11/37. Dankzij het gebruik van de vleugels, staartsectie en landinggestel van de Beaufort werd een ontwerp ingediend waarin onder de romp vier 20mm Hispano kanonnen waren ingebouwd. Het Air Ministry zag het economische voordeel uit dit voorstel, en orderde vier prototypen van Type 156.

De eerste, nu als Beaufighter te boek staande tweemotorige jager, koos op 17 juli, 1939 voor het eerst het luchtruim. Twee weken daarvoor was een contract voor 300 toestellen getekend onder specificatie F.17/39. Het prototype, R2052, was uitgerust met twee Bristol Hercules radiaal motoren die ver aan de vleugelvoorrand uitstaken om trillingen tegen te gaan. Om gewicht te besparen was de neus zover mogelijk ingekort.

Eigenlijk zou de Beaufighter uitgerust worden met de Rolls-Royce Merlin motor, maar de vraag naar deze motoren was zo groot dat de Hercules in de uiteindelijke eerste productiemachines bleef. Al deze ontwikkelingen vertraagden de productie, zodat pas in de zomer van 1940 de eerste RAF proefvluchten gedaan werden op Boscombe Down. De prestatie vielen behoorlijk tegen. De verwachting was dat de Beaufighter 539 km/u zou halen, maar ze haalde krap 497 km/u. Enkele Beaufighter I’s werden tijdens de Slag om Engeland ingezet bij de Fighter Interceptor Unit (FIU) als nachtjager bij het 25- en 29 Squadron op 2 september 1940. Buiten de vier 20mm kanonnen waren er twee 0.303 inch machinegeweren in de bakboordvleugel en vier stuks in de stuurboordvleugel aangebracht (de eerste paar geleverde machines ontbeerden deze extra bewapening nog). Om te opereren bij nacht, was de Beaufighter uitgerust met 1.5 meter A.I.Mk IV radar. Buiten de piloot, zat halverwege de romp, de navigator/waarnemer onder een glazen koepel. Het eerste Duitse slachtoffer, een Junker Ju 88A, werd vernietigd op 11 november, 1940.

Om de terugslag op te vangen van de kanonnen (waardoor na een enkel schot vaak het vijandelijke toestel al niet meer in de lijn van het vuur lag), werd onderzocht of wellicht twee kanonnen voldoende waren met als extra een Boulton Paul geschutskoepel met vier 0.303 machinegeweren direct achter de piloot geplaatst. Twee prototypen Beaufighter V’s, omgebouwde Merlin motor machines, werden getest door 29 Squadron. Maar de koepels verslechterden de prestaties enorm, en de Mk V werd nooit verder ontwikkeld.

Tegen het einde van mei 1941 waren er 206 Beaufighters aan de RAF geleverd (Mk I en II’s). Ook aan Coastal Command was de eerste Beaufighter geleverd, de Mk IC, die vanaf april bij het No. 272 Squadron op Malta gestationeerd was.

De Beaufighter II was uitgerust met de 1280 pk sterke Merlin XX motor. Vanaf 22 maart 1941 werd de eerste van 450 productiemachines afgeleverd. Het bleek dat de Merlin wel iets betere prestaties had, maar ook meer trillingen veroorzaakte. Om dit te ondervangen werd het kielvlak aangepast en een rugvin aangebracht. Maar de Hercules productie was ook goed op gang gekomen, en de Hercules VI, met een vermogen van 1615 pk was beschikbaar voor de Beaufighter Mk VI. De Mk VI’s werden geleverd in de F- en de C-variant. De ‘F’ kwam bij 16 nachtjagersquadrons terecht, en de ‘C’ ging naar 10 Coastal Command squadrons.

Een opvallende actie van een Beaufighter Mk VIC, van 236 Squadron, die gevlogen werd door Fl.Lt. Ken Gatward, mag niet onvermeld blijven. Deze gooide over de Champs Elysées een Franse tricolore uit terwijl het toestel op lage hoogte op klare lichte dag over Parijs vloog. Even later viel Gatward met zijn kanonnen het Gestapo hoofdkwartier aan.

Vanaf januari 1943 kwamen de eerste Beaufighters (Mk IF en Mk VIF’s) aan in het Verre Oosten. Bij het 176 Squadron voerde het operaties uit vanuit Calcutta tegen Japanners. De eerste nacht van stationering schoot Flt. Sgt Pring gelijk drie bommenwerpers uit de donkere hemel. Er zouden daarna nog zeven squadrons in het Verre Oosten met Beaufighters gestationeerd worden. De Beaufighter dwong respect af onder de Japanse bezetter, die het toestel de bijnaam Whispering Death (Fluisterende Dood) bezorgde.

Ondanks dat de Mosquito de gedoodverfde opvolger zou worden van de Beaufighter bleek de laatste beter geschikt in de tropen dan de Mosquito die erg te lijden had met haar houten constructie in de vochtige warmte. Het succes van de Beaufighter kreeg in Australië een vervolg toen deze het toestel ook ging produceren bij Fishersman Bend, Victoria. De eerste Mk XXI van de lijn koos op 26 mei 1944 het luchtruim.

In Europa werd de Beaufighter geleidelijk vervangen door de Mosquito. Maar dat wilde niet zeggen dat de Beaufighter uitgerangeerd was. Als nachtjager maakte ze opvallende slachtoffers, zoals een toestel van 600 Squadron gestationeerd in Noord Afrika. Met Flt. Sgt Downing aan het roer, wist die op 30 april 1943 vijf Junkers Ju 52/3m’s neer te schieten binnen 10 minuten. De 1st Tactical Air Command van de USAAF in Europa, die zaten te wachten op de Northrop P-61 Black Widow, kregen ook tot die tijd, 1944, de beschikking over enkele Beaufighter Mk VIF’s.

In april 1942 werd door de Bristol Aeroplane Company toestemming verkregen om een Mk VIC te ontwikkelen om een torpedo te dragen. Er werd een testversie (de X8065) ontwikkeld om een Amerikaanse torpedo 53,3 cm, of de Britse torpedo van 45,7 cm te vervoeren. De zo ontstane versie werd ook wel de Torbeau genoemd. Met verbeterde motoren die 1735 pk produceerden, de Hercules XVII’s, kwam het in dienst van Coastal Command.

Het laatste model was de Mk TF.X, die opviel door een radar neus (thimble; 'vingerhoed'), waarin een A.I.Mk VIII was ondergebracht, en een grote rugvin. De TF.X variant zonder torpedo stond bekend als de Mk XIC. In Australië werd de Mk TF.X gebouwd als de Beaufighter 21. Deze had in plaats van de zes 0.303 machinegeweren, vier .50 kaliber machinegeweren in de vleugels.

Er waren verschillende voorstellen die nooit in productie kwamen, zoals de Beaufighter Mk III. Dit Type 158, de Sport Model was een afgeslankt model voorzien van Rolls-Royce Griffon motoren, maar werd nooit gebouwd. Ook de Beaufighter VII, die vierbladige propellers zou krijgen op turbo aangejaagde Hercules VIII motoren kwam niet verder dan de tekentafel.

Overal waar gevochten werd leek de Beaufighter op te duiken; eerst tijdens de Slag om Engeland, raket aanvallen in het Middelandse Zeegebied (Beaufighters brachten het lijnschip Rex tot zinken met 55 raketten onder de waterlijn), beschietingen Duitse hoofdkwartieren, hulp aan partizanen van Tito in de Balkan, escorte missies voor bommenwerpers in het Verre Oosten, ondersteuning van de landingen op Tarakan (waarbij 700 kleine vaartuigen tot zinken werden gebracht) en ‘Rover’ patrouilles tegen Duitse schepen vanuit Schotland.

Na de oorlog bleef de Mk X nog in gebruik bij het 84 Squadron (tot 1949) en bij het 45 Squadron (tot 1950). Beide squadrons werden nog ingezet om raket aanvallen uit te voeren tegen Maleise rebellen. Verder werden er 35 Mk X’s omgebouwd tot TT Mk X’s doelsleper die hun weg vonden naar Ceylon, Cyprus, Gibraltar, Malakka en Malta. De laatste TT Mk X werd pas in 1960 afgeschreven in Singapore. Buitenlandse klanten na de oorlog waren Turkije (20), Portugal (2), Dominicaanse Republiek (10) en Israel (4).

Tegenwoordig zijn er slechts een handjevol van de 5928 gebouwde Beaufighters bewaard gebleven. Op Duxford, in Engeland is The Fighter Collection al jaren bezig een exemplaar weer vliegwaardig te krijgen.