Voor de piloot zaten de motoren in de weg als deze naar de zijkant en naar onderen wilde kijken, het waren grote dode hoeken. Maar het zicht naar voren was uitmuntend. Het voetenstuur lag dicht tegen de korte neus, en op één of andere manier voelde je gewoon dat dit vliegtuig lekker in de hand lag, het hing mooi in de lucht. Toch was het toestel min of meer uit nood geboren.

Tegen het einde van de jaren dertig van de vorige eeuw, bleek de RAF niet te beschikken over een meermotorig jachtvliegtuig dat over langere afstanden kon opereren. De Duitsers waren veel verder met hun strategische aanvalsjager, de Bf 110. Dankzij de inventiviteit van de Bristol Aeroplane Company, onder leiding van Leslie George ('LG') Frise, werd een snelle oplossing gevonden. In 1938 werd een jachtvariant van de Beaufort verkenner/torpedo-bommenwerper ingepast in de specificatie F.11/37. Dankzij het gebruik van de vleugels, staartsectie en landinggestel van de Beaufort werd een ontwerp ingediend waarin onder de romp vier 20mm Hispano kanonnen waren ingebouwd. Het Air Ministry zag het economische voordeel uit dit voorstel, en orderde vier prototypen van Type 156.

De eerste, nu als Beaufighter te boek staande tweemotorige jager, koos op 17 juli, 1939 voor het eerst het luchtruim. Twee weken daarvoor was een contract voor 300 toestellen getekend onder specificatie F.17/39. Het prototype, R2052, was uitgerust met twee Bristol Hercules radiaal motoren die ver aan de vleugelvoorrand uitstaken om trillingen tegen te gaan. Om gewicht te besparen was de neus zover mogelijk ingekort.

Eigenlijk zou de Beaufighter uitgerust worden met de Rolls-Royce Merlin motor, maar de vraag naar deze motoren was zo groot dat de Hercules in de uiteindelijke eerste productiemachines bleef. Al deze ontwikkelingen vertraagden de productie, zodat pas in de zomer van 1940 de eerste RAF proefvluchten gedaan werden op Boscombe Down. De prestatie vielen behoorlijk tegen. De verwachting was dat de Beaufighter 539 km/u zou halen, maar ze haalde krap 497 km/u. Enkele Beaufighter I’s werden tijdens de Slag om Engeland ingezet bij de Fighter Interceptor Unit (FIU) als nachtjager bij het 25- en 29 Squadron op 2 september 1940. Buiten de vier 20mm kanonnen waren er twee 0.303 inch machinegeweren in de bakboordvleugel en vier stuks in de stuurboordvleugel aangebracht (de eerste paar geleverde machines ontbeerden deze extra bewapening nog). Om te opereren bij nacht, was de Beaufighter uitgerust met 1.5 meter A.I.Mk IV radar. Buiten de piloot, zat halverwege de romp, de navigator/waarnemer onder een glazen koepel. Het eerste Duitse slachtoffer, een Junker Ju 88A, werd vernietigd op 11 november, 1940.

Tegen het einde van mei 1941 waren er 206 Beaufighters aan de RAF geleverd (Mk I en II’s). Ook aan Coastal Command was de eerste Beaufighter geleverd, de Mk IC, die vanaf april bij het No. 272 Squadron op Malta gestationeerd was.

De Beaufighter II was uitgerust met de 1280 pk sterke Merlin XX motor. Het bleek dat de Merlin wel iets betere prestaties had, maar ook meer trillingen veroorzaakte. Om dit te ondervangen werd het kielvlak aangepast en een rugvin aangebracht. Maar het meest opvallende waren de horizontale stabilisatoren op het kielvlak, deze waren in een lichte 12° 'V' setting aangebracht. Omdat dit goede resulaten opleverde ten aanzien van de stabiliteit, werden vanaf de versie Mk VI deze 'V' setting standaard op de Beaufighter. Vanaf 22 maart 1941 werd de eerste van 450 productiemachines van de Mk II afgeleverd. De Mk II bleek een goede nachtjager en werd als eerste geleverd aan No. 600 Squadron op de basis Colerne, in Wiltshire.

Om de terugslag op te vangen van de kanonnen (waardoor na een enkel schot vaak het vijandelijke toestel al niet meer in de lijn van het vuur lag), werd onderzocht of wellicht twee kanonnen voldoende waren met als extra een Boulton Paul BPA.I geschutskoepel met vier 0.303 machinegeweren direct achter de piloot geplaatst. Twee prototypen Beaufighter V’s (R2274 en R2306), omgebouwde Merlin motor machines, werden getest door 29 Squadron. Maar de koepels verslechterden de prestaties enorm, en de Mk V werd nooit verder ontwikkeld.

Maar de Bristol Hercules motoren productie was ook goed op gang gekomen, en de Hercules VI, met een vermogen van 1615 pk was beschikbaar voor de Beaufighter Mk VI. De Mk VI’s werden geleverd in de F- en de C-variant. De ‘F’ kwam bij 16 nachtjagersquadrons terecht, en de ‘C’ ging naar 10 Coastal Command squadrons.

Een opvallende actie met Beaufighter Mk IC, T4800 (ND-C) van 236 Squadron, die gevlogen werd door Fl.Lt. Ken Gatward met 'uitkijk' Sgt. G. Fern aan boord, mag niet onvermeld blijven. Op 12 juni 1942 vlogen ze laag over Normandië en op Parijs aan. Over de hoofdstad denderden ze laag over de Champs Elysées, en wierpen nabij de Arc de Triomphe een Franse tricolore uit! Toen de Beaufighter Place de la Concorde naderde, vulde langzaam aan het hoofdkwartier van de Gestapo, gevestigd in het Kriegsmarine gebouw, het vizier van Gatward. De vier kanonnen ratelden en sloegen in het gebouw. Even later werd een tweede Franse vlag uitgeworpen. Gatward ontving het DFC en Fern de DFM voor hun onverschrokken actie.

Vanaf januari 1943 kwamen de eerste Beaufighters (Mk IF en Mk VIF’s) aan in het Verre Oosten. Bij het 176 Squadron voerde het operaties uit vanuit Calcutta tegen Japanners. De eerste nacht van stationering schoot Flt. Sgt Pring gelijk drie bommenwerpers uit de donkere hemel. Er zouden daarna nog zeven squadrons in het Verre Oosten met Beaufighters gestationeerd worden. De Beaufighter dwong respect af onder de Japanse bezetter, die het toestel de bijnaam Whispering Death (Fluisterende Dood) bezorgde.

Ondanks dat de Mosquito de gedoodverfde opvolger zou worden van de Beaufighter bleek de laatste beter geschikt in de tropen dan de Mosquito die erg te lijden had met haar houten constructie in de vochtige warmte. Het succes van de Beaufighter kreeg in Australië een vervolg toen deze het toestel ook ging produceren bij Fishersman Bend, Victoria. Eerst zou de Mk VII gekozen worden als te bouwen Australische Beaufighter, maar de verbeteringen aan de TF X bleken het toestel zoveel meerwaarde te geven, dat gekozen werd voor deze variant.

De eerste Australische TF X van de lijn , als Mk XXI aangemerkt (of Department of Aircraft Production (DAP) Beaufighter Mk 21) koos op 26 mei 1944 het luchtruim en werd diezelfde maand aan de RAAF overgedragen. De in Australië gebouwde toestellen kregen het A8- serienummer (de aan Australië geleverde vanuit het Verenigde Koningrijk hadden de A19- serienummer aanduiding).

In Europa werd de Beaufighter geleidelijk vervangen door de Mosquito. Maar dat wilde niet zeggen dat de Beaufighter uitgerangeerd was. Als nachtjager maakte ze opvallende slachtoffers, zoals een toestel van 600 Squadron gestationeerd in Noord Afrika. Met Flt. Sgt Downing aan het roer, wist die op 30 april 1943 vijf Junkers Ju 52/3m’s neer te schieten binnen 10 minuten. De 1st Tactical Air Command van de USAAF in Europa, die zaten te wachten op de Northrop P-61 Black Widow, kregen ook tot die tijd, 1944, de beschikking over enkele Beaufighter Mk VIF’s.

In april 1942 werd door de Bristol Aeroplane Company toestemming verkregen om een Mk VIC te ontwikkelen om een torpedo te dragen. De oude Beaufort moest vervangen worden als torpedo vervoerder. Er was even sprake dat om een romp van een Beaufort tussen de vleugels en kielvlak te plaatsen, maar al snel werd besloten om een torpedo aan de onderzijde van een Beaufighter te hangen. Er werd een testversie (de Mk VI, X8065) ontwikkeld om een Amerikaanse torpedo 53,3 cm, of de Britse torpedo van 45,7 cm te vervoeren. De testen vonden plaats bij de Torpedo Development Unit op Cosport, Hampshire. Tijdens één van deze testen, op 16 juni 1942, kwam de commandant van TDU, Wg Cdr. Shaw, om het leven toen een motor uit viel en de Beaufighter crashte. Maar de testresulaten waren toen al zo bemoedigend dat er een toekomst voor deze variant gewaarborgd was. De zo ontstane versie werd ook wel de Torbeau genoemd. Met verbeterde motoren die 1735 pk produceerden, de Hercules XVII’s, kwam het in dienst van Coastal Command.

Het laatste model was de Mk TF X. Latere modellen van de TF X vielen op door de verlengde radar neus (thimble; 'vingerhoed'), waarin een A.I.Mk VIII was ondergebracht, en een grote rugvin. De TF X variant zonder torpedo stond bekend als de Mk XIC.

Er waren verschillende voorstellen die nooit in productie kwamen, zoals de Beaufighter Mk III. Dit Type 158, de Sport Model was een afgeslankt model voorzien van Rolls-Royce Griffon motoren, maar werd nooit gebouwd. Ook de Beaufighter VII, die vierbladige propellers zou krijgen op turbo aangejaagde Hercules VIII motoren kwam niet verder dan de tekentafel.

Overal waar gevochten werd leek de Beaufighter op te duiken; eerst tijdens de Slag om Engeland, raket aanvallen in het Middelandse Zeegebied (Beaufighters brachten het lijnschip Rex tot zinken met 55 raketten onder de waterlijn), beschietingen Duitse hoofdkwartieren, hulp aan partizanen van Tito in de Balkan, escorte missies voor bommenwerpers in het Verre Oosten, ondersteuning van de landingen op Tarakan (waarbij 700 kleine vaartuigen tot zinken werden gebracht) en ‘Rover’ patrouilles tegen Duitse schepen vanuit Schotland.

Na de oorlog bleef de Mk X nog in gebruik bij het 84 Squadron (tot 1949) en bij het 45 Squadron (tot 1950). Beide squadrons werden nog ingezet om raket aanvallen uit te voeren tegen Maleise rebellen. Verder werden er 35 Mk X’s omgebouwd tot TT Mk X’s doelsleper die hun weg vonden naar Ceylon, Cyprus, Gibraltar, Malakka en Malta. De laatste TT Mk X werd pas in 1960 afgeschreven in Singapore. Buitenlandse klanten na de oorlog waren Turkije (20), Portugal (2), Dominicaanse Republiek (10) en Israel (4).

Tegenwoordig zijn er slechts zeven complete of bijna complete toestellen van de 5928 gebouwde Beaufighters bewaard gebleven. In het RAF Museum in Hendon staat de Bristol Beaufighter TF Mk.X, RD253, torpedo jager welke gebouwd was in oktober 1944 en naar de Portugese marine zou gaan. In 1965 keerde de Beaufighter terug om na restauratie in de tentoonstelling van het RAF museum in Hendon opgenomen te worden.
Een andere, ex-Portugese Bristol Beaufighter TF.X, RD220 wordt gerestaureerd in het National Museum of Flight, East Fortune Airfield, Schotland.
Op Duxford, in Engeland is The Fighter Collection al jaren bezig een exemplaar weer vliegwaardig te krijgen. Dit type, een RAAF Bristol Beaufighter Mk.Ic moet uiteindelijk opgenomen worden in het Imperial War Museum Duxford.

In Australië zijn twee complete Mk.21 bewaard gebleven, de A8-186 van Camden Museum of Aviation in New South Wales (gesloten voor het publiek) en de A8-328 van het Australian National Aviation Museum (Moorabbin Air Museum) in Victoria. Een derde Mk.21 is een restauratie project en is een samenstelling van verschillende onderdelen.
In de Verenigde Staten is de RAAF Bristol Beaufighter Mk.Ic, A19-43 te vinden in het National Museum of the US Air Force in Dayton, Ohio. Het werd in 1988 verworven en gerestaureerd tussen 2000 en 2006. Het heeft nu de 'kleuren' van de USAAF Beaufighter 'T5049', 'Night Mare' van het 415th Night Fighter Squadron zoals gevlogen door Commanding Officer Captain Harold Augspurger, die in september 1944 een Heinkel He 111 transport vliegtuig met Duitse staf officieren boven Frankrijk neerschoot.
In Canada, in het Canada Air and Space Museum in Ottawa, Ontario, is de in 1945 gebouwde ex-RAF Beaufighter TF Mk.X, RD867, te vinden. Deze torpedo jager is onder restauratie en ontbeert de Hercules motoren en andere onderdelen.