In 1936 gaf de RAF Air Staff, van Groot-Brittannië, Specification B12/36 uit wat moest leiden tot de eerste viermotorige bommenwerper voor de RAF. De specificatie gaf aan dat het toestel minstens 1.500 mijl (2400 km) moest kunnen vliegen met een bommenlast van 1000 kg. De snelheid moest rond de 230 mijl per uur (370km/u) liggen op een hoogte van ongeveer 28.000 voet (een 8.5 kilometer). Short was een van de elf bedrijven dat gevraagd werd om een voorstel in te dienen. De voorstellen van Short en Supermarine waren van dien aard dat alleen deze twee uitgenodigd werden om modellen te bouwen. Mr. Lipcombe, Chef Ontwerper van Short, vroeg toestemming om een spanwijdte van de vleugels van iets onder de 100 voet (30.48 meter) te verlengen naar 112 voet (34.13 meter). Dit werd geweigerd door het Air Ministry daar de toekomstige bommenwerper in de bestaande hangaars moest passen. Dit bracht mee dat in de vlieghoogte en afstand moest worden ingeboet. In 1938 bouwde Short eerst een halve-schaal model voor ze een prototype op ware grote ging bouwen.

De eerste vlucht met dit model was op 19 september 1938 met als testpiloot John Lankester (what's in a name) Parker aan het roer. Door de ervaring met het schaalmodel begon Short al snel met de bouw van twee prototypen op ware grote. Het Ministerie van Luchtvaart zag dat Short veel verder was met de ontwikkeling dan Supermarine en plaatste een order tijdens de bouw van de prototypen voor 100 Mk I's. Op 14 mei 1939 maakte prototype L7600 haar eerste vlucht. Na een prachtige start en geslaagde testvlucht zakte het toestel tijdens de landing door het landingsgestel en werd afgeschreven.

Het tweede prototype, L7605, maakte de eerste vlucht op 3 december 1939, met een verbeterd landingsgestel (het bleef wel een zwak punt bij de Stirling).

Door het toegenomen gewicht bleek bij een volbelaste Stirling Mk I, uit de eerste productie, de snelheid slechts op 165 mijl te liggen op een maximum hoogte van slechts 10.000 voet (ongeveer 3 kilometer). Om die hoogte te bereiken was 34 minuten nodig! De schuld werd bij de motoren gelegd al was de geringe spanwijdte ook een factor.

De bewapening bestond uit een neuskoepel van Frazer Nash FN5A met twee 7.6 mm machinegeweren en in de staart een FN20A, ook met vier 7.6 mm machinegeweren. In de eerste versie van de Mk I verdween al snel de intrekbare geschutskoepel onder de buik. Het bleek dat deze koepel teveel weerstand opwekte in de luchtstroom. In de Serie III van de Mk I werd er een geschutskoepel op de rug van de Stirling geplaatst. Deze 81ste productie machine werd uitgerust met de Frazer Nash FN7A koepel die twee 7.6 mm machinegeweren herbergde. Ook werd deze Serie III uitgerust met de sterkere Bristol Hercules XI motoren die een kracht hadden van 1500 pk, tegen de 1425 pk lichtere Hercules II.

Van de Stirling Mk II werden slechts vier prototypen (om)gebouwd om te onderzoeken of de Wright Cyclone R-2600-A5b, die een kracht van 1600 pk had, een geschikte motor was. Dit in verband met een eventuele productie in Canada. Na een test bleek dat de motoren geen duidelijke verbetering waren en het gehele Mk II project werd afgeblazen.

Gedurende 1942 werd besloten een zwaardere motor te plaatsen, de Hercules VI met een kracht van 1635 pk. De maximumsnelheid werd gemeten tot 270 mijl per uur op 14.500 voet, zo'n 32 mijl sneller dan de eerste Serie van de Mk I. De eerste productie machines van de Mk III gingen naar het No.15 Squadron. Deze toestellen waren uitgerust met de Frazer FN50A ruggeschutskoepel die lager was en een rondom zicht verschafte aan de schutter.

In het voorjaar van 1943 bleek uit onderzoek dat de verliezen van de Stirling schrikbarend hoog waren. Iedere missie koste 10 tot 15 % verliezen, dit lag bij de Lancaster en Halifax beduidend lager. Er werd getest met een .50 mitrailleur in het achterste ontsnappingsluik en dit bleek effectief. Zo snel mogelijk werden er plannen gemaakt de Stirlings uit te rusten met deze extra bewapening. Enkele Stirlings van het 149 en 199 Squadron werden als zodanig uitgevoerd, maar het werd niet serieus verder doorgezet.

No.199 Squadron werd ingedeeld bij 100 Group en uitgerust met de Stirling Mk III. Het squadron specialiseerde zich in het storen van Duitse radar, doormiddel van elektronische storing (bekend als 'Mandrel') en het droppen van allumiumstroken genaamd 'WINDOW'. De eerste Stirling 'Mandrel' missie werd in de late avond van de 5de juni 1944 (de dag voor D-Day) uitgevoerd.

Het gebruik van parachutisten en aanvalstroepen per zweefvliegtuigen was duidelijk een succes gebleken gedurende de oorlogsjaren. De Stirling was ooit ontworpen met in het achterhoofd het droppen van parachutisten. De kleine deur verhinderde echter grote groepen te laten springen. Toch werd de Stirling soms ingezet als zodanig door kleine eenheden achter vijandelijke linies te droppen. De geallieerden zochten een toestel om zwevers te trekken. De Waco CG4A kon gemakkelijk door een C-47 versleept worden. Maar om de zware Britse Horsa en Hamilcar zwevers te trekken waren viermotorige vliegtuigen vereist.

De Stirling bleek na een test uitermate geschikt om deze zwevers te trekken en de Mk IV was een feit. Om een betere prestatie te leveren werd de ruggeschutkoepel en de neuskoepel verwijderd. Om nog meer gewicht te besparen werd tevens de brandstof inhoud van 10.000 liter terug gebracht naar 5200 liter. Ruim voldoende om die doelen te bereiken die gepland werden in die tijd. Het trekken van de zwevers ging de Stirling goed af, maar de traag vliegende toestellen op geringe hoogte zouden vooral tijdens Operation Market-Garden in september 1944 zware verliezen lijden, zoals die van No.190 Squadron welke op 21 september 7 kisten verloor van de 10 ingezet, waaronder de Stirling van Wing Commander G.E Harrison, van 190 Squadron, waarbij hij en zijn gehele bemanning het leven lieten.

De zweefvliegtuigtrekker kreeg als aanduiding de Plan 'A' (omgebouwde Mk III), Plan 'B' Stirlings waren nieuw gebouwde Mk IV's. Plan 'C' Stirlings waren Mk V die geheel gebouwd werden voor vrachtvervoer (zie de pagina over de crash van Stirling LK195 bij Venhuizen).

De Mk IV werd tevens beter geschikt gemaakt om parachutisten te droppen door een grotere deur te installeren en voorzien van een glijstang onder romp om de lijnen van de parachute te geleiden zodat deze niet tegen de romp zouden slaan. Bij enkele Stirlings werd later ook de staartkoepel verwijderd. Tussen januari en juli 1944 ontvingen zes squadrons de Mk IV, allen geïntegreerd in No.38 Group.

Gedurende het jaar 1943 werden er plannen gemaakt om een Stirling versie te maken die alleen vracht en passagiersvervoer zou doen. Een standaard Stirling Mk III (LJ530) werd omgebouwd. De neuskoepel verdween en werd van scharnieren voorzien zodat de gehele neus open kon draaien om vracht naar binnen te laten. Aan de stuurboordzijde werd een grote deur geplaatst voor het beladen van grote maten pakketten. De deur, die naar beneden opendraaide, fungeerde tevens als oprit. Ook werden er meer ramen in de romp geplaatst.

Tot het einde van de oorlog werden de Strilings gecamoufleerd, maar zodra de oorlog voorbij was werd de verf verwijderd wat de snelheid ten goede kwam. De Bristol Hercules XVI motor wist de Stirling Mk V een snelheid van 280 mijl (450 km/u) te geven. Met een totaal gewicht tot 35.000 kilo kon het tot een hoogte van 18.000 voet (5.4 km) stijgen, tot een afstand van 3000 mijl (± 4800 km). In plaats van vracht konden er ook 20 parachutisten in volle wapenuitrusting mee, of 12 brancards samen met 14 zittende passagiers.

In mei 1945 werd een Mk V geluidswerend gemaakt om te zien of de burgerluchtvaart belangstelling had voor een civiele Striling. Helaas koos de BOAC de omgebouwde Halifax als civiel toestel. Uiteindelijk na twee jaar wist Short 12 civiele Stirlings te verkopen aan België. Deze zetten de toestellen in naar het Verre Oosten, maar na een jaar werden de Stirlings al weer terug getrokken uit de service. Drie Stirlings vonden hun weg naar Egypte waar deze weer werden omgebouwd tot bommenwerper om tegen Israel ingezet te worden.

In totaal werden 2383 Stirlings gebouwd, maar er werden 2372 Stirlings geleverd. De RAF bleef nog tot midden 1946 met de Stirling opereren,... maar toen was het afgelopen,... voor de eerste Britse viermotorige bommenwerper.